Fin du XVIIIème siècle, dans un petit village français. Belle, jeune fille rêveuse et passionnée de littérature, vit avec son père, un vieil inventeur farfelu. S'étant perdu une nuit dans la forêt, ce dernier se réfugie au château de la Bête, qui le jette au cachot. Ne pouvant supporter de voir son père emprisonné, Belle accepte alors de prendre sa place, ignorant que sous le masque du monstre se cache un prince tremblant d'amour pour elle, mais victime d'une terrible malédiction.

Le temps a passé. Jean-Christophe, le petit garçon qui adorait arpenter la Forêt des rêves bleus en compagnie de ses adorables et intrépides animaux en peluche, est désormais adulte. Mais avec l'âge, il est devenu sérieux et a perdu toute son imagination. Pour lui rappeler l'enfant attachant et enjoué qu'il n'a jamais cessé d'être, ses célèbres amis vont prendre tous les risques, y compris celui de s'aventurer dans notre monde bien réel...

La forêt est en ébullition : la course annuelle " Rapide & Furieux ! " va bientôt commencer ! Pourtant, quelqu'un ne semble pas partager cette allégresse générale : toutes les affiches de la course ont été vandalisées ! Les habitants se demandent bien pourquoi. Car enfin, faire la course, c'est super cool, n'est-ce pas ? La compétition, la sélection, c'est génial, non ? Le loup en slip mène l'enquête et découvre que le responsable des dégradations n'est pas la bête féroce que l'on pense.

De retour de vacances, Loup constate que tous les habitants de la forêt portent le slip à rayures de la marque Dulou. Il est démoralisé par cette mode et se débarrasse de sa culotte. Un album sur la société de consommation, le sentiment d'appartenance et le développement de la personnalité.

D'où vient l'argent qui permet au Loup en slip de s'acheter de bons bobuns, alors qu'il ne travaille jamais ? ! Pas de doute ! C'est un voleur et une feignasse ! L'enquête est confiée à la brigade anti-loup, des petits gars qui travaillent dur, eux ! Et le loup, pendant ce temps ? Il se morfond en prison...

Le loup en slip quitte sa forêt natale pour découvrir le monde, et tout particulièrement le marché coloré de la vallée des idoles, qui regorge d'objets rappelant les anciennes cultures et croyances. Il y fait également la rencontre d'une envoûtante renarde du désert, qui le guide dans cet univers inconnu.

Toute la forêt se prépare pour la fin de l'année et célèbre la noisette. Tandis que la plupart des animaux font de la pâtisserie, madame la chouette offre des cadeaux. Le loup en slip reçoit un hibou casse-noisette rouge vif.

Dans la forêt, Grumo, une mésange qui aime ronchonner, se plaint des exceptions orthographiques de la langue française. Le loup en slip tente alors de percer les mystères de la grammaire et des mots.

Le loup en slip est de retour et pourrait bien redevenir le méchant de l'histoire L'hiver arrive, il neige, il fait froid... Grognon, le loup répète sans cesse qu'"on se les gèle" ! Mais que peut-il donc bien se geler, lui qui est toujours en slip ? Les habitants de la forêt vont vite devoir le découvrir s'ils ne veulent pas que leur compagnon redevienne le grand méchant loup qui les terrorisait autrefois !